Иван Хандошкин родился в 1747 году, и рано проявил свои выдающиеся музыкальные способности, с начала 1760-х годов Хандошкин уже служил камер-музыкантом при императорском дворе в Петербурге.
Как скрипач-виртуоз Хандошкин считается основоположником русской скрипичной школы. При игре на скрипке Хандошкин широко использовал русские народные песни, обогащенные импровизациями. Иван Хандошкин прекрасно владел 7-струнной гитарой, балалайкой, писал для скрипки, фортепиано, гитары, оркестра.
Умер Иван Хандошкин в Петербурге 29 марта 1804 года.